Gdy miał 19 lat, jego naukę na Uniwersytecie Meiji przerwało powołanie do Cesarskiej Armii Lądowej. Od roku 1943 walczył na wyspach południowego Pacyfiku, najtrudniejszym odcinku frontu. Przeżył wojnę jako jeden z nielicznych spośród kolegów z rocznika. Wśród znajomych nazywany był "człowiekiem generacji, która w większości zginęła".
Z kinem związał się po kapitulacji Japonii. W 1947 roku wstąpił do studia Toho, gdzie uczył się zawodu reżysera od takich filmowców jak
Ishiro Honda i
Mikio Naruse. Był też m.in. asystentem
Senkichi Taniguchiego przy realizacji filmu przygodowego "
Ślady na śniegu". Zadebiutował w 1958 roku melodramatem "
Kekkon no Subete". W latach 60. był czołowym twórcą kina akcji, kręcąc w wielu konwencjach, zarówno
chanbary (film z walkami na miecze), jak i
yakuza eiga (historie ze świata mafii). Stworzył trzyczęściową serię kasowego przeboju "Ankokugai" z
Toshiro Mifune ("
Herszt", "
Konfrontacja w podziemiu", "
Ankokugai no dankon").
Mifune często występował w produkcjach Okamoto, stając się jego ulubionym aktorem.
Będąc wielkim fanem twórczości
Johna Forda, Japończyk zaczął wzorować swoje samurajskie opowieści na konwencjach westernu. Zamiłowanie to widać już w jednym z pierwszych obrazów twórcy, "
Placówce straceńców", w którym przeniósł historię o kowbojach i Indianach na grunt frontu w Mandżurii, łącząc film przygodowy z wojennym. W późniejszym etapie twórczości zajął się kinem wojennym o pacyfistycznej wymowie, utrzymanych w formie groteski "
Aa Bakudan" ("O! Bomba!"), "
Nikudan" ("Człowiek pocisk") oraz standardowych obrazów kina batalistycznego - "
Bitwa o Okinawę". W 1970 roku był brany pod uwagę przy realizacji epizodów japońskich w przedsięwzięciu "
Tora! Tora! Tora!".
Do jego najsłynniejszych dokonań należą "
Miecz zagłady", "
Samuraj morderca" i "
Czerwony Lew". Na starość bardzo podupadł na zdrowiu, doznał wylewu, miał problemy z oddychaniem. Mimo choroby, napisał scenariusz, którego nie zdążył już zrealizować. Zmarł dwa dni po swoich 81 urodzinach, przegrywając walkę z nowotworem przełyku. Okamoto jest największym w historii twórcą
chanbary. Mimo iż szczyt jego twórczości przypadał na czasy Nowej Fali, kręcił filmy unikające współczesnej tematyki. Dramaty samurajskie reżysera słynęły z krytyki kodeksu bushido i modelu życia za czasów dynastii Tokugawa. Jego produkcje przeważnie okazywały się komercyjnymi przebojami.
Mimo rozrywkowego charakteru, obrazy Okamoto emanują przygnębiającym nastrojem. Razem z innymi twórcami
jidai-geki (filmy historyczne) lat 60., bezlitośnie odzierał starą konwencję z heroizmu i honoru ideałów, zastępując te wartości śmiercią i ubóstwem. Reżyser zapoczątkował wykorzystywanie bardzo rytmicznej i energicznej muzyki filmowej nadającej podwyższone tempo sekwencjom szermierczych pojedynków. Starannie łączył filmowaną scenerię z efektami dźwiękowymi, muzyką, pracą kamery i choreografią, osiągając rezultat niespotykanie zrytmizowany, oryginalny pod względem wizualnym.
Drugą stroną jego artystycznego dorobku były dzieła o tematyce wojny na Pacyfiku. Doświadczony piekłem walk, Okamoto podchodził do problematyki z ironicznym dystansem, innym razem z zamiarem jak najbardziej wiarygodnego odtworzenia mechanizmów działania armii i ówczesnej żołnierskiej mentalności. Jako wszechstronnie uzdolniony filmowiec, często mieszał różne konwencje i gatunki z niespotykaną lekkością, odkrywając nieznane dotąd pole kinowych doznań. Był jednym z ostatnich przedstawicieli japońskiej "generacji pól bitewnych".